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Una producci&#243;n excesiva de NETs se ha asociado&#44; adem&#225;s&#44; con la inflamaci&#243;n&#44; lesi&#243;n postisquemia-reperfusi&#243;n&#44; as&#237; como con el crecimiento y progresi&#243;n del c&#225;ncer<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0190"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>&#46;</p><p id="par0010" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La primera descripci&#243;n de los NETs fue realizada por Brinkmann et al&#46; en 2004&#44; al describir c&#243;mo matrices de ADN&#44; histonas y otras prote&#237;nas granulares capturaban y destru&#237;an bacterias&#44; lo que supon&#237;a un nuevo mecanismo de protecci&#243;n antimicrobiana<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0195"><span class="elsevierStyleSup">3</span></a>&#46;</p><span id="sec0005" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0025">NETosis</span><p id="par0015" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Si bien se considera&#44; en general&#44; que la NETosis es un proceso de muerte celular del neutr&#243;filo&#44; en la bibliograf&#237;a se describen 2 formas de NETosis&#58; la NETosis l&#237;tica o &#171;suicida&#187; que supone la muerte del neutr&#243;filo y la NETosis &#171;vital&#187;&#44; en la que la formaci&#243;n de NETs y su liberaci&#243;n se realiza sin rotura de la membrana nuclear y citoplasm&#225;tica&#44; conservando as&#237; el neutr&#243;filo sus funciones<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0200"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#46; La NETosis &#171;suicida&#187; ocurre tras estimulaci&#243;n con &#233;steres de forbol a trav&#233;s de la activaci&#243;n de proteinacinasa <span class="elsevierStyleSmallCaps">c</span> y la colaboraci&#243;n de oxidantes tipo NADPH oxidasa&#46; La estimulaci&#243;n de neutr&#243;filos con acetato forbol&#44; pero tambi&#233;n provocada por pat&#243;genos extracelulares&#44; hiperglucemia&#44; hipoxia&#44; complemento y cristales de colesterol&#44; provoca desintegraci&#243;n de la membrana nuclear y expulsi&#243;n de la cromatina en el citosol&#46; Tras horas de estimulaci&#243;n&#44; se produce rotura de la membrana plasm&#225;tica&#44; con liberaci&#243;n de estructuras compuestas por ADN&#44; histonas y prote&#237;nas granulares&#44; como mieloperoxidasa y elastasa&#46; Ello se considera un mecanismo beneficioso de respuesta inmune frente a pat&#243;genos&#44; a la vez que el neutr&#243;filo pierde sus funciones fagoc&#237;tica y quimiot&#225;ctica<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0200"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#46; La descondensaci&#243;n de la cromatina es un requisito para la formaci&#243;n de NETs&#59; este proceso est&#225; mediado por una enzima dependiente de calcio denominada peptidil arginasa deaminasa 4 &#40;PAD4&#41;&#44; que media la citrulinaci&#243;n postranslacional de residuos de arginina en las histonas&#44; si bien puede haber otras formas de descondensaci&#243;n de la cromatina y&#44; por consiguiente&#44; otras v&#237;as de NETosis independiente de PAD4<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0190"><span class="elsevierStyleSup">2</span></a>&#46; No obstante&#44; el papel de PAD4 es clave&#44; ya que mutaciones en el gen impiden la formaci&#243;n de NETs&#44; al igual que sucede en ratones deficientes en PAD4<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0205"><span class="elsevierStyleSup">5&#8211;7</span></a>&#46;</p><p id="par0020" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Por el contrario&#44; la NETosis &#171;vital&#187; se produce por exposici&#243;n microbiana directa o en presencia de lipopolisac&#225;rido v&#237;a receptor Toll-like y conlleva liberaci&#243;n de NETs&#44; a trav&#233;s de salida del contenido nuclear y formaci&#243;n de ves&#237;culas conteniendo NETs&#44; pero con integridad de la membrana y&#44; por tanto&#44; sin lisis celular&#44; permitiendo que los neutr&#243;filos puedan continuar desarrollando las funciones de detecci&#243;n&#44; captura y destrucci&#243;n de pat&#243;genos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0200"><span class="elsevierStyleSup">4</span></a>&#46;</p><p id="par0025" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La formaci&#243;n de estas trampas extracelulares puede determinarse en tiempo real mediante microscop&#237;a intravital y visualizarse mediante microscopia electr&#243;nica&#46; Sin embargo&#44; el m&#233;todo m&#225;s empleado en la pr&#225;ctica para su detecci&#243;n es la microscopia convencional con inmunodetecci&#243;n de ADN e histonas en diversos tejidos<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0220"><span class="elsevierStyleSup">8</span></a>&#46; A nivel circulante existen t&#233;cnicas inmunoenzim&#225;ticas que permiten cuantificar componentes de los NETs&#44; tales como elastasa&#44; mieloperoxidasa o histona 3 citrulinada<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0225"><span class="elsevierStyleSup">9</span></a>&#46; No obstante&#44; la mayor&#237;a de estos m&#233;todos requieren mejoras en la estandarizaci&#243;n&#44; as&#237; como validaci&#243;n de su sensibilidad y especificidad&#46;</p></span><span id="sec0010" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0030">Efectos protromb&#243;ticos de los NETs</span><p id="par0030" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Numerosos estudios&#44; la mayor&#237;a in vitro&#44; han descrito que tanto los NETs intactos como los producidos por sus componentes por separado pueden promover trombosis a trav&#233;s de diversos mecanismos&#46; Estudios iniciales demostraron que estas estructuras capturan plaquetas&#44; promoviendo su activaci&#243;n y agregaci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0230"><span class="elsevierStyleSup">10</span></a>&#46; Posteriormente se demostr&#243; que facilitan la generaci&#243;n de trombina al proporcionar una matriz a la que se adhieren los gl&#243;bulos rojos&#44; el fibrin&#243;geno&#44; el factor von Willebrand&#44; la fibronectina y los factores <span class="elsevierStyleSmallCaps">xii</span> y tisular<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0230"><span class="elsevierStyleSup">10&#8211;13</span></a>&#46; Adem&#225;s&#44; en presencia de complejos de ADN e histonas se producen co&#225;gulos con mallas de fibrina m&#225;s gruesas y m&#225;s resistentes a la tromb&#243;lisis&#44; mientras que la administraci&#243;n de DNasas redujo la cantidad de fibrina y&#44; en consecuencia&#44; la oclusi&#243;n tromb&#243;tica del vaso<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0250"><span class="elsevierStyleSup">14&#44;15</span></a>&#59; finalmente&#44; se ha observado que los distintos componentes de los NETs pueden alterar las v&#237;as inhibitorias naturales de la coagulaci&#243;n&#46; As&#237;&#44; la elastasa y la catepsina G de los neutr&#243;filos degradan el inhibidor de la v&#237;a del factor tisular &#40;TFPI&#41;<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0260"><span class="elsevierStyleSup">16</span></a> y las histonas alteran la activaci&#243;n de la prote&#237;na <span class="elsevierStyleSmallCaps">C</span> dependiente de trombomodulina<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0265"><span class="elsevierStyleSup">17</span></a>&#46;</p><p id="par0035" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Por tanto&#44; con las evidencias disponibles es f&#225;cil considerar que los NETs desempe&#241;an un papel clave en la inmunotrombosis&#44; t&#233;rmino que describe la relaci&#243;n entre la respuesta inmune y la coagulaci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0270"><span class="elsevierStyleSup">18</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0015" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0035">NETs en trombosis venosa y arterial</span><p id="par0040" class="elsevierStylePara elsevierViewall">La trombosis venosa est&#225; &#237;ntimamente relacionada con la inflamaci&#243;n&#44; ya que los neutr&#243;filos en combinaci&#243;n con plaquetas y monocitos contribuyen a la iniciaci&#243;n y propagaci&#243;n del proceso<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0185"><span class="elsevierStyleSup">1&#44;11</span></a>&#46;</p><p id="par0045" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se ha observado la presencia de NETs en trombos venosos humanos&#44; localizados preferentemente en aquellos en fase de organizaci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0275"><span class="elsevierStyleSup">19</span></a>&#46; Un estudio compar&#243; trombos conseguidos de pacientes con trombosis venosa con otros obtenidos tras un infarto de miocardio&#44; encontrando que los venosos conten&#237;an menos NETs&#44; hecho que podr&#237;a deberse al enlentecimiento en la generaci&#243;n del trombo venoso respecto al arterial&#44; lo que habr&#237;a contribuido a su degradaci&#243;n<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0280"><span class="elsevierStyleSup">20</span></a>&#46; Tambi&#233;n se han determinado los niveles circulantes de NETs y productos liberados en pacientes con trombosis venosa profunda &#40;TVP&#41; sintom&#225;tica&#44; as&#237; como en sujetos con sospecha cl&#237;nica y exclusi&#243;n de TVP&#46; La presencia de NETs se asoci&#243; con un riesgo significativo de TVP&#46; Estos datos se confirmaron en otro estudio que observ&#243; incremento de los niveles circulantes de ADN y mieloperoxidasa en pacientes con TVP sintom&#225;tica&#44; en comparaci&#243;n con un grupo de sujetos con s&#237;ntomas sugestivos&#44; pero sin confirmaci&#243;n de TVP<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0285"><span class="elsevierStyleSup">21&#44;22</span></a>&#46;</p><p id="par0050" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Teniendo en cuenta que la aterosclerosis&#44; principal sustrato fisiopatol&#243;gico de la trombosis arterial&#44; es un proceso inflamatorio cr&#243;nico de la pared arterial&#44; numerosos estudios han examinado el papel de los NETs en patolog&#237;as vasculares arteriales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0295"><span class="elsevierStyleSup">23</span></a>&#46; Varios estudios en humanos han observado la presencia de NETs en lesiones ateroscler&#243;ticas&#44; sobre todo en placas de ateroma con erosi&#243;n superficial&#44; m&#225;s que con rotura de la misma<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0300"><span class="elsevierStyleSup">24&#8211;26</span></a>&#46; Asimismo&#44; se han detectado NETs en el seno de trombos coronarios correlacionando la cantidad de NETs con el tama&#241;o del infarto<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0280"><span class="elsevierStyleSup">20&#44;27</span></a>&#46; Tambi&#233;n se han detectado NETs en trombos de stents coronarios<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0320"><span class="elsevierStyleSup">28</span></a> y en aquellos obtenidos de pacientes con ictus isqu&#233;mico<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0325"><span class="elsevierStyleSup">29&#44;30</span></a>&#44; si bien no se ha podido corroborar que los ictus cardioemb&#243;licos se asocian con m&#225;s cantidad de NETs en los trombos cerebrales<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0335"><span class="elsevierStyleSup">31</span></a>&#46; Finalmente&#44; se ha propuesto utilizar ciertos componentes de los NETs como predictores de severidad de enfermedad coronaria e ictus isqu&#233;mico&#46; Por ejemplo&#44; se ha encontrado que los niveles circulantes de nucleosomas y complejos ADN-mieloperoxidasa se asocian con mayor severidad histol&#243;gica y cl&#237;nica en pacientes con enfermedad coronaria<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0300"><span class="elsevierStyleSup">24</span></a>&#46; Otros estudios han observado que los niveles plasm&#225;ticos de ADN extracelular&#44; nucleosomas e histona 3 citrulinada correlacionan con la severidad cl&#237;nica y el pron&#243;stico de pacientes con ictus isqu&#233;mico<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0340"><span class="elsevierStyleSup">32</span></a>&#46;</p></span><span id="sec0020" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0040">NETs en trombosis asociada a c&#225;ncer</span><p id="par0055" class="elsevierStylePara elsevierViewall">Se ha sugerido que los NETs pueden desempe&#241;ar un papel importante en la progresi&#243;n tumoral&#44; formaci&#243;n de met&#225;stasis y contribuir a la trombosis asociada al c&#225;ncer&#46; Por ejemplo&#44; se ha observado que diversas l&#237;neas celulares tumorales inducen la formaci&#243;n de NETs y que estos intervienen en la trombosis que se observa en determinados tumores&#44; como c&#225;ncer pancre&#225;tico y otros tipos de adenocarcinomas<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0345"><span class="elsevierStyleSup">33</span></a>&#46; Tambi&#233;n se ha demostrado la presencia de NETs en trombos arteriales y venosos obtenidos de pacientes con c&#225;ncer<a class="elsevierStyleCrossRefs" href="#bib0350"><span class="elsevierStyleSup">34&#44;35</span></a>&#44; as&#237; como niveles plasm&#225;ticos elevados de histona 3 citrulinada en pacientes con c&#225;ncer de p&#225;ncreas y de pulm&#243;n&#44; fundamentalmente<a class="elsevierStyleCrossRef" href="#bib0360"><span class="elsevierStyleSup">36</span></a>&#46; Estos estudios indican que marcadores circulantes de NETs pueden ser de utilidad en la predicci&#243;n de tromboembolismo venoso en pacientes con diversos tipos de c&#225;ncer&#46;</p><p id="par0060" class="elsevierStylePara elsevierViewall">En resumen&#44; los neutr&#243;filos&#44; cuando son activados liberan estructuras &#40;NETs&#41; compuestas por ADN&#44; histonas y prote&#237;nas granulares que proporcionan una matriz id&#243;nea para la activaci&#243;n plaquetaria y de los mecanismos de coagulaci&#243;n&#44; contribuyendo as&#237; a la patogenia de la trombosis en los territorios venoso y arterial&#46; Este hecho&#44; adem&#225;s de suponer un cambio de paradigma de la teor&#237;a patog&#233;nica de la trombosis&#44; podr&#237;a ser la base para el desarrollo de nuevos marcadores diagn&#243;sticos de trombosis y el dise&#241;o de estrategias antitromb&#243;ticas sin riesgo hemorr&#225;gico&#44; utilizando los NETs como diana terap&#233;utica&#46;</p></span><span id="sec0025" class="elsevierStyleSection elsevierViewall"><span class="elsevierStyleSectionTitle" id="sect0045">Conflicto de intereses</span><p id="par0065" class="elsevierStylePara elsevierViewall">El autor declara no tener ning&#250;n conflicto de intereses&#46;</p></span></span>"
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Vol. 220. Núm. 9.
Páginas 583-586 (diciembre 2020)
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Vol. 220. Núm. 9.
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Artículo especial
Neutrófilos como instigadores de trombosis: más allá de la protección antimicrobiana
Neutrophils as instigators of thrombosis: Beyond antimicrobial protection
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J.A. Páramo
Servicio de Hematología, CUN. Laboratorio Aterotrombosis, CIMA. Universidad de Navarra, IdiSNA, CIBERCV, Pamplona, España
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Resumen

Los neutrófilos, cuando son activados, liberan estructuras (NETs) compuestas por ADN, histonas y proteínas granulares que proporcionan una matriz idónea para la activación plaquetaria y de los mecanismos de coagulación, contribuyendo así a la patogenia de la trombosis en los territorios venoso y arterial, así como a la trombosis asociada a cáncer. Los NETs desempeñan un papel clave en la inmunotrombosis, término que describe la relación entre la respuesta inmune y la coagulación.

Palabras clave:
Leucocitos
NETs
Trombosis
Inflamación
Abstract

When activated, neutrophils release structures (NETs) composed of DNA, histones and granular proteins that provide an ideal matrix for platelet activation and coagulation mechanisms, thereby contributing to the pathogenesis of thrombosis in venous and arterial territories, as well as cancer-associated thrombosis. NETs play a key role in immunothrombosis, a term that describes the relationship between the immune response and coagulation.

Keywords:
Leukocytes
NETs
Thrombosis
Inflammation

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