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Disponible online el 30 de diciembre de 2024
Papel de la ecografía pulmonar en el seguimiento ambulatorio de pacientes tras COVID-19. Revisión sistemática de la literatura
Potential role of lung ultrasonography in outpatient follow-up of patients with COVID-19. A systematic review
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F. Navarro Romeroa,b,
Autor para correspondencia
f.navarroromero@gmail.com

Autor para correspondencia.
, J. Olalla Sierraa, M.D. Martín Escalantea
a Servicio de Medicina Interna, Hospital Costa del Sol, Málaga, España
b Facultad de Medicina, Universidad de Málaga, Campus Teatinos, Málaga, España
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Recibido 29 Mayo 2023. Aceptado 19 Octubre 2024
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Tablas (2)
Tabla 1. Características y resultados de la ecografía torácica de los estudios publicados
Tabla 2. Calidad de la técnica ecográfica y de la observación del operador
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Resumen
Introducción y objetivo

Actualmente no se conoce bien la utilidad de la ecografía pulmonar en el seguimiento de los pacientes tras haber tenido una hospitalización por neumonía por SARS-CoV-2. El objetivo principal de esta revisión sistemática es investigar la persistencia de las alteraciones en la ecografía pulmonar de los pacientes que han tenido una neumonía por COVID-19.

Métodos

Se ha realizado una revisión sistemática siguiendo la normativa Preferred Reporting Items for Systematic Reviews and Meta-Analyses (PRISMA) en la base de datos PubMed, EMBASE, Web of Science y Google Scholar desde enero del 2020 hasta mayo del 2023 utilizando la combinación de términos Medical Subject Headings (MeSH): lung ultrasound, ultrasonography, lung alterations, persistence, follow-up, consequences, hospital discharge, COVID, COVID-19, SARS-CoV-2. Se seleccionaron estudios que describieran alteraciones en la ecografía pulmonar de pacientes tras haber padecido una neumonía por COVID-19. Se empleó la Joanna Briggs Institute (JBI) Critical Appraisal Tools para evaluar el riesgo de sesgos de los estudios. No se realizaron técnicas de metaanálisis, siendo los resultados comparados narrativamente.

Resultados

De dos a seis meses después de la neumonía por COVID-19, las alteraciones ecográficas pulmonares aparecen con frecuencia y son proporcionales a la intensidad del episodio inicial. Las anomalías más frecuentes son las irregularidades de la línea pleural, la presencia de líneas B y/o consolidaciones subpleurales, con predominio por las regiones basales del tórax. Estos hallazgos parecen correlacionarse con los de tomografía computarizada (TC) de tórax.

Conclusiones

La ecografía pulmonar ofrece unas ventajas técnicas y económicas que deben considerarse para el estudio de los pacientes tras el alta hospitalaria por COVID-19.

Palabras clave:
Ecografía pulmonar
SARS-CoV-2
COVID-19
Consecuencias
Abstract
Introduction and aim

Currently, the usefulness of lung ultrasound in the follow-up of patients after hospital discharge for SARS-CoV-2 pneumonia is not well known. The main objective of this systematic review is to investigate the persistence of alterations in lung ultrasound of patients who have had COVID-19 pneumonia.

Methods

A systematic review has been carried out following the PRISMA regulations in the PubMed, EMBASE, Web of Science and Google Scholar database from January 2020 to May 2023 using the combination of MeSH terms: «lung ultrasound», «ultrasonography», «lung alterations», «persistence», «follow-up», «consequences», «hospital discharge», «COVID», «COVID-19», «SARS-CoV-2». Studies were selected that described alterations in the lung ultrasound of patients after having suffered from COVID-19 pneumonia. The JBI Critical Appraisal Tools were used to assess the risk of bias of the studies. No meta-analysis techniques were performed, the results being compared narratively.

Results

From two to six months after COVID-19 pneumonia, pulmonary ultrasound abnormalities appear frequently and are proportional to the intensity of the initial episode. The most frequent anomalies are irregularities in the pleural line, the presence of B lines and/or subpleural consolidations, predominantly in the basal regions of the thorax. These findings seem to correlate with those of the chest CT.

Conclusions

Lung ultrasound offers technical and economic advantages that should be considered for the study of patients after hospital discharge for COVID-19.

Keywords:
Lung ultrasound
SARS-CoV-2
COVID-19
Consequences
Texto completo
Introducción

La enfermedad por SARS-CoV-2 (COVID-19) ha supuesto una amenaza para la salud global desde su aparición. El primer caso de la enfermedad fue declarado en la ciudad de Wuhan a finales de diciembre de 2019, con una rápida transmisión del virus al resto del mundo1. La Organización Mundial de la Salud (OMS) declaró la situación de pandemia el 11 de marzo de 20202. En mayo de 2023 se han declarado más de 766 millones de casos, con más de 6,9 millones de muertes a consecuencia de la enfermedad3.

El principal órgano afectado por la COVID-19 es el pulmón, con un espectro clínico desde portador asintomático a la neumonía atípica y la posibilidad de desarrollar un síndrome de distrés respiratorio agudo (SDRA)1,4–6.

En diversos estudios se han revelado síntomas persistentes tras la infección aguda. Los síntomas respiratorios más prevalentes son la disnea y la tos. En una revisión sistemática de la literatura, a seis meses del episodio agudo, la disnea estaba presente en el 29,7% (intervalo de confianza [IC] 14,9-44,0%) y la tos en el 13,1% (IC 5,3-22,6%)7.

Para el seguimiento de los pacientes se han elaborado guías y protocolos de estudio por diferentes sociedades científicas. Se sugiere realizar un seguimiento con radiografía de tórax y/o tomografía computarizada (TC) torácica, pero hasta la fecha poco se ha evaluado del papel de la ecografía torácica en este escenario8,9.

La radiografía de tórax no es lo suficientemente sensible para detectar cambios pulmonares en la infección aguda. Sus hallazgos más frecuentes son el infiltrado intersticial y las consolidaciones10,11. La TC torácica es considerada la prueba de referencia, con una mayor sensibilidad para detectar la neumonía que la radiografía de tórax12,13. El patrón más frecuente y precoz en la TC es el infiltrado en vidrio deslustrado, que suele ser multifocal, bilateral, periférico14. Con la progresión de la neumonía, estas áreas afectadas pueden crecer dando un patrón en empedrado15. Algunos estudios realizados tras el alta hospitalaria destacan la persistencia de alteraciones pulmonares. A cuatro semanas del alta, 51 pacientes con neumonía COVID-19 presentaron como hallazgos más frecuentes el engrosamiento de septos interlobulillares y el vidrio deslustrado (54%)16. En un estudio de seis meses de 114 pacientes con neumonía grave, se observó vidrio deslustrado en el 21% y cambios conocidos como fibrotic-like (bandas parenquimatosas, bronquiectasias por tracción y panalización) en el 35%17.

La ecografía pulmonar ha demostrado ser útil durante la pandemia por COVID-19. Siendo una técnica conocida en el ámbito clínico desde principios de la década de 1990, su uso en la infección COVID-19ha sido notable desde el inicio de la pandemia, y ha tenido un crecimiento exponencial18. En la COVID-19, se ha utilizado para el cribado y seguimiento de pacientes durante la fase aguda de la enfermedad en servicios de urgencias, hospitalización y unidades de cuidados intensivos (UCI)19–21. Pero poco se sabe sobre su utilidad en el seguimiento de los pacientes tras el alta hospitalaria.

Como resumen de los hallazgos principales en la ecografía pulmonar durante la infección aguda por SARS-CoV-2, inicialmente aparecen irregularidades de la línea pleural y líneas B con un aspecto heterogéneo. Con mayor gravedad de la enfermedad aumentan las líneas B y aparecen consolidaciones pulmonares subpleurales. Con la progresión a SDRA se produce el llamado «pulmón blanco» por el edema pulmonar21,22.

La ecografía torácica tiene la ventaja de ser una prueba rápida, de alta disponibilidad, posibilidad de realizarla a pie de cama del paciente, económica, sin radiación ionizante y con una curva de aprendizaje rápida12,23, y consideramos conveniente revisar su implicación tras la infección aguda COVID-19.

Métodos

Se realizó una revisión sistemática con base en los criterios de la lista de declaración Preferred Reporting Items for Systematic Reviews and Meta-Analyses (PRISMA)24.

La pregunta de investigación fue: en pacientes que han tenido hospitalización por una neumonía COVID-19, ¿la realización de una ecografía pulmonar tras al menos los 60 días del alta hospitalaria detecta alteraciones?

Se realizó una búsqueda bibliográfica en las bases de datos PubMed, EMBASE, Web of Science y Google Scholar, con los estudios publicados desde enero del 2020 hasta mayo del 2023, con los términos Medical Subject Headings (MeSH): ([lung ultrasound OR ultrasonography OR lung alterations] AND [persistence OR follow-up OR consequences OR hospital discharge] AND [COVID OR COVID-19 OR SARS-CoV-2]).

Criterios de inclusión:

  • -

    Estudios de pacientes ≥ 18 años con seguimiento tras el alta hospitalaria por una neumonía por SARS-CoV-2.

  • -

    En el estudio debe de haberse realizado una ecografía torácica en tiempo ≥ 60 días tras el alta hospitalaria.

  • -

    El estudio debe recoger los signos ecográficos de forma sistematizada y por segmentos del tórax.

Criterios de exclusión:

  • -

    Edad <18 años.

  • -

    Estudios que no incluyen una ecografía pulmonar en el seguimiento.

La selección de los artículos se determinó utilizando las fases consecutivas del método PRISMA. Las variables principales extraídas fueron la modalidad ecográfica torácica y los signos ecográficos descritos (irregularidad de la línea pleural, líneas B, consolidaciones subpleurales). Las variables secundarias fueron: edad, sexo, país, periodo del estudio, tamaño muestral, comorbilidad (hipertensión arterial, dislipemia, obesidad), necesidad de soporte ventilatorio. Los datos más relevantes se recogieron y se compararon en una tabla (al no realizarse técnicas de síntesis en el estudio).

En la fase de elegibilidad, tres revisores (FNR, JOS, MDME) realizaron la lectura completa de los artículos y los evaluaron de forma independiente y, posteriormente, extrajeron los datos. Se cotejaron los datos extraídos de los estudios por cada revisor, y de forma unánime se decidió la inclusión de los datos en una tabla comparativa de los resultados para su análisis cualitativo. La calidad del método empleado y el riesgo de sesgos de los artículos fue evaluada con la Joanna Briggs Institute (JBI) Critical Appraisal Tools25 para estudios observacionales, valorada individualmente por los tres revisores. Se consideró el estudio adecuado si se recoge la frecuencia de signos ecográficos de una forma sistematizada. En los estudios en los que no se describen la frecuencia de signos de la ecografía, recurrimos a la búsqueda de anexos y, si no los presentaron, no fueron incluidos en el análisis. No se realizaron técnicas de metaanálisis, los resultados se compararon narrativamente. El protocolo del estudio puede consultarse en Open Science Framework en el enlace https://doi.org/10.17605/OSF.IO/8QRM5.

Resultados

El diagrama de flujo de la búsqueda bibliográfica y selección definitiva de los artículos se muestra en la figura 1.

Figura 1.

Diagrama de flujo del proceso de selección de los estudios (PRISMA)24.

PRISMA: Preferred Reporting Items for Systematic Reviews and Meta-Analyses.

(0.25MB).
Hallazgos de los estudios incluidos

Giovannetti et al.26 es el primero en evaluar el papel de la ecografía pulmonar en el seguimiento a largo plazo de los pacientes y, además, compara los hallazgos de la ecografía pulmonar con la TC torácica a los 90 días del alta hospitalaria. A los tres meses del alta, a los sujetos se les realizó una ecografía pulmonar de 12 regiones y una TC torácica. Se incluyeron 38 pacientes, con media de edad de 60 años, con comorbilidad en el 89,5% (hipertensión arterial 55,3%, dislipemia 21,1%, obesidad 18,4%). El 68,4% requirió presión positiva continua en las vías respiratorias (CPAP, continuous positive airway pressure), 21,1% terapia con cánula nasal de alto flujo, 10,5% presión positiva binivelada en las vías respiratorias (BiPAP, biphasic positive airway pressure). Ninguno tuvo ingreso en UCI.

Para cada una de las regiones torácicas, se dio una puntuación según lung ultrasound (LUS) score27: cero puntos: patrón normal (líneas A o <3 líneas B), un punto: pérdida moderada de la línea pleural o ≥ 3 líneas B, dos puntos: pérdida severa de la línea pleural o coalescente líneas B, tres puntos: pérdida completa de la línea pleural o pulmón blanco y/o consolidaciones pulmonares. Según la puntuación, la afectación ecográfica pulmonar se clasificó en leve (LUS score entre uno y siete puntos), moderada (entre ocho y 18 puntos) o grave (entre 19 y 36 puntos).

A los 90 días, el 63,2% de los sujetos tenían líneas B sugestivas de enfermedad pulmonar intersticial residual. La afectación fue leve en el 42,1% de los sujetos, en el 21,1% fue moderada y en ninguno de los pacientes grave.

Este estudio es el primero que correlaciona los hallazgos de la ecografía pulmonar con la TC torácica en el seguimiento tras el alta por neumonía por COVID-19. Los hallazgos sugestivos de un patrón intersticial en la ecografía pulmonar se confirmaron en la TC de tórax, y el análisis de concordancia de ambas pruebas mostró una curva receiver operating characteristic (ROC) de 0,94 con una buena capacidad de discriminación para la ecografía pulmonar y un coeficiente kappa de Cohen de 0,74, con una buena tasa de concordancia entre ambas pruebas.

Alharthy et al.28 analizaron los hallazgos ecográficos pulmonares en el momento del ingreso hospitalario en UCI y realizan un seguimiento de los hallazgos ecográficos pulmonares a los dos y cuatro meses del alta hospitalaria. Se incluyeron un total de 171 pacientes, con media de edad de 47 años, 78,9% de sexo masculino. El 69,6% requirió ventilación mecánica invasiva (VMI) y el 30,4% restante utilizó cánulas nasales de alto flujo, CPAP o máscara Venturi.

Realizaron una ecografía pulmonar de 12 regiones torácicas. En el análisis al ingreso en UCI, hubo una alta prevalencia de anomalías ecográficas pulmonares que fueron significativamente mayores en los no supervivientes en comparación con los supervivientes.

En el análisis de la ecografía pulmonar en el seguimiento a los dos y cuatro meses del alta hospitalaria se siguieron encontrando alteraciones ecográficas, con presencia de líneas B, irregularidades de la línea pleural y consolidaciones pulmonares. A los dos meses predominaron la afectación de las bases del tórax por líneas B (40,2% en la región posterior inferior y 43,3% con afectación bilateral), las irregularidades de la línea pleural en más de seis áreas se dieron en 52,5% y la presencia de condensaciones pulmonares en 44,9% en la región posterior inferior (en 31,5% de forma bilateral). A los cuatro meses seguían persistiendo las anomalías en la ecografía pulmonar, pero con una frecuencia menor que a los dos meses. A los cuatro meses, presentaron líneas B el 22,8% en la región posterior inferior y el 26,8% en la región anterior inferior, irregularidades de la línea pleural en más de seis áreas en 22,5% y la presencia de consolidaciones pulmonares en 32,3% en la región posterior inferior (en 18,9% de forma bilateral).

Hernández-Píriz et al.29 evaluaron con ecografía pulmonar de 13 regiones a los pacientes durante la hospitalización, al mes y a los tres meses tras el alta. Se incluyeron 96 pacientes con una media de edad de 55 años (55,2% varones). Un total de 56,2% eran obesos, 30,2% hipertensos y 10,4% diabéticos. El 77% tuvo SDRA, 6,2% requirió VMI.

Al mes del alta, 82,5% de los casos presentaron alteraciones ecográficas en la región posterior inferior, 74,2% en la región anterior y una afectación pulmonar bilateral en 80,2%. A los tres meses del alta, 68,7% de los pacientes habían mejorado los signos de la ecografía pulmonar. La región posterior inferior continuó siendo la región más afectada (30,9%), seguida de la anterior (26,8%). En 31,2% persistía una afectación pulmonar bilateral. Para el subgrupo de pacientes con SDRA moderado y grave, la persistencia de lesiones ecográficas pulmonares fue mayor, con un 32,4% y un 61,5% de afectación bilateral, respectivamente, a los tres meses.

Fortini et al.30 evaluaron a los pacientes de tres a seis meses tras el alta hospitalaria. La mediana de tiempo a la realización de la ecografía pulmonar tras el alta fue de 123 días. Se incluyeron 59 pacientes, con una media de edad de 68,2 años, 52,5% varones. La comorbilidad más prevalente fue la hipertensión arterial (47,5%), seguida de la enfermedad cardiovascular (30,1%) y la obesidad (16,9%). Ningún paciente tuvo VMI ni ingreso en UCI. El 27% requirió algún tipo de ventilación no invasiva (VMNI).

Se realizó una ecografía torácica de 12 regiones pulmonares. Según los hallazgos ecográficos, clasifican la afectación en: leve (1-12), moderada (13-24) y grave (25-36). La ecografía torácica presentaba alteraciones en 15 de los 53 pacientes (28,3%), con hallazgos de líneas B, siendo la afectación encontrada según la puntuación como leve en todos los casos.

Lopes et al.31 realizaron un estudio de pacientes en seguimiento post-COVID-19 con evaluación ecográfica pulmonar a los dos y cinco meses de haber presentado la neumonía. Se incluyeron 59 pacientes que habían requerido hospitalización, con una media de edad de 59 años, 54% mujeres. El 32,2% tenía hipertensión arterial y el 20,3% eran diabéticos. Un 11,9% tuvo ingreso en UCI.

Realizaron una ecografía torácica de 12 regiones. A los dos meses, 78% de los sujetos presentaban anomalías en la ecografía pulmonar, a los cinco meses el 61%. A los dos meses, la alteración ecográfica más frecuente fue la presencia de líneas B en número> 2 (69,5%), seguida por líneas B coalescentes (22%) y consolidaciones subpleurales (15,3%). A los cinco meses, el 57,8% de los sujetos continuaban presentando líneas B, coalescentes en el 20,3% y consolidaciones subpleurales en 10,2%.

Ferioli et al.32 realizaron un estudio de pacientes tras la hospitalización, con realización de ecografía pulmonar a los dos meses del alta. Se incluyeron 100 pacientes, con una media de edad de 60 años, 55% varones, 50% con alguna comorbilidad cardiovascular (hipertensión arterial, diabetes, cardiopatía). El 34% necesitó de algún tipo de soporte ventilatorio (10 pacientes VMI, 24 VMNI, CPAP o cánulas nasales de alto flujo), siendo significativa en este grupo una mayor prevalencia de comorbilidades cardiovasculares (74%). De los 100 participantes del estudio, se realizó una ecografía torácica de 12 regiones a los dos meses del alta hospitalaria a 53 pacientes.

La alteración ecográfica con mayor frecuencia encontrada fue la irregularidad de la línea pleural, en el 94% de los pacientes, junto con líneas B asociadas.

En su estudio definen al síndrome intersticial pulmonar por ecografía a la presencia de hallazgos ecográficos en dos o más regiones torácicas, con un LUS score ≥ 233, encontrándose este hallazgo en el 59% de los pacientes.

Gurbani et al.34 realizaron un estudio de pacientes a los cuatro meses del alta hospitalaria. Se incluyeron 77 pacientes, con una media de edad de 57 años, 48% mujeres, con comorbilidades de hipertensión arterial (48%), dislipemia (30%), diabetes (17%) y obesidad (14%). El 64% requirió algún soporte de oxigenoterapia durante la hospitalización y el 14% tuvo ingreso en UCI para VMI.

Se realizó una ecografía pulmonar de 12 regiones, observándose líneas B en el 76,5%.

Russo et al.35 realizaron un estudio a seis meses del alta hospitalaria. Se incluyeron un total de 74 pacientes, con una media de edad de 65 años, 73% varones, con comorbilidades de hipertensión arterial (43%), diabetes (11,8%) y enfermedad coronaria (6,7%). El 50% tuvo una enfermedad grave, con VMNI en 35 casos (47,3%) y UCI en dos casos (2,7%).

El 69,4% de los sujetos del estudio presentaron alteraciones en la ecografía pulmonar, con línea pleural irregular en 52,8% y afectación bilateral en 41,9%. Las regiones torácicas inferiores fueron las más afectadas (31,8%). Se observaron condensaciones subpleurales de pequeño tamaño (≤ 1cm) en 31 pacientes (43,1%) y todas las condensaciones de mayor tamaño habían desaparecido.

Clofent et al.36 realizaron un estudio en un periodo entre dos y cinco meses tras el alta hospitalaria, con TC de tórax y ecografía pulmonar de 12 regiones, sin superar los 15 días entre ambas pruebas.

Se incluyeron 352 pacientes, con una media de edad de 56 años, 57,7% varones, con comorbilidades de hipertensión arterial (35,8%), dislipemia (22,4%), diabetes (15,6%), obesidad (33,8%). Un total de 81 pacientes (23%) tuvieron una neumonía crítica que requirió VMI, 51 pacientes (14,5%) neumonía severa con VMNI o cánulas nasales de alto flujo, 109 (31%) neumonía moderada con cánulas nasales de bajo flujo y 111 (31,5%) neumonía leve sin necesidad de oxigenoterapia.

Para los resultados de la TC de tórax se aplicó la escala de Warrick37, con una puntuación de 0 a 30, habiéndose validado previamente un punto de corte ≥ 7 como predictor de enfermedad pulmonar intersticial. En los pacientes del estudio, los pacientes con una escala de Warrick ≥ 7 se clasificaron como con secuelas pulmonares intersticiales relevantes (RILS). Para los resultados de la ecografía pulmonar se aplicó una escala (LUS) según los hallazgos, sumando un punto por cada región torácica en la que aparecen líneas B patológicas, con un rango de 0 a 12. Se correlacionaron las puntuaciones obtenidas en ambas escalas, Warrick y LUS.

En 257 pacientes (73%) se observó presencia de líneas B en la ecografía pulmonar, con mayor frecuencia en las regiones posteriores e inferiores. Las líneas B fueron significativamente superiores en el grupo RILS en comparación con el grupo sin RILS (98,7% vs. 53%, p <0,001). La puntuación LUS fue significativamente mayor en el grupo RILS en comparación al grupo no RILS (5,0 vs. 1,0, p <0,001). La curva ROC mostró que una puntuación de líneas B ≥ 3 fue el mejor punto de corte para discriminar pacientes con RILS (sensibilidad 94,2%, especificidad 81,8%, valor predictivo negativo 94,7%).

Las irregularidades de la línea pleural se observaron en 190 pacientes (53,9%), siendo significativamente superiores en el grupo RILS en comparación al grupo no RILS (77,3% vs. 35,9%, p <0,001). La presencia de consolidaciones subpleurales se observó en 13 pacientes (3,7%).

En la tabla 1 se describen las características y resultados más relevantes de la ecografía pulmonar de los estudios.

Tabla 1.

Características y resultados de la ecografía torácica de los estudios publicados

Ref.  Ciudad  Periodo del estudio  Criterios de inclusión  Criterios de exclusión  Modalidad ecográfica  Hallazgos de la ecografía torácica en el seguimiento
              A 60 días  A 90 días  A 120 días  A 150 días  A 180 días 
26  Bari (Italia)  18/05/2020 al 25/07/2020  38  PCR de SARS-CoV-218-75 añosEnfermedad grave  Fibrosis pulmonarHipertensión pulmonar  12 regiones  No datos  Líneas B: 63,2%.  No datos  No datos  No datos 
28  Riyadh (Arabia Saudí)  Abril de 2020  171  PCR de SARS-CoV-2≥ 18 añosNeumonía grave COVID-19    12 regiones  Líneas B:40,2% (posterior-inferior)39,4% (anterior-inferior)43,3% (bilateral)Irregularidad línea pleural:52,5% en≥ 6 áreasConsolidaciones:44,9% (posterior-inferior)33,1% (anterior-inferior)31,5% (bilateral)  No datos  Líneas B:22,8% (posterior-inferior)26,8% (anterior-inferior)16,5% (bilateral)Irregularidad línea pleural:22,5% en≥ 6 áreasConsolidaciones:32,3% (posterior-inferior)17,3% (anterior-inferior)18,9% (bilateral)  No datos  No datos 
29  Madrid (España)  21/03/2020 al 01/05/2020  96  PCR de SARS-CoV-2 o probable COVID-19a≥ 18 añosEnfermedad no grave  No dar consentimiento  13 regiones  No datos  Anomalías en el 30,9% de región posterior-inferiorAlteraciones bilaterales: 31,2%bConsolidaciones: 1%  No datos  No datos  No datos 
30  Florencia (Italia)  Marzo a mayo de 2020  59  Enfermedad no grave  No dar consentimientoPérdida de seguimiento  12 regiones  No datos  No datos  Líneas B: 28,3%  No datos  No datos 
31  Rio de Janeiro(Brasil)  10/10/2020 al 25/06/2021  59  ≥ 18 añosPCR de SARS-CoV-2Neumonía COVID-19 confirmada por TC  Fumador≥ 10 paquetes/añoResección pulmonar  12 regiones  Líneas B: 69,5%Consolidaciones: 15,3%  No datos  No datos  Líneas B: 57,8%Consolidaciones: 10,2%  No datos 
32  Bolonia (Italia)  01/03/2020 al 31/05/2020  53  ≥ 18 añosPCR de SARS-CoV-2    12 regiones  Irregularidades línea pleural: 94%  No datos  No datos  No datos  No datos 
34  Tenerife (España)  01/03/2020al31/08/2020  77  ≥ 18 añosPCR de SARS-CoV-2  EPIDNeoplasia activaQT o RT  12 regiones  No datos  No datos  Líneas B: 76,5%  No datos  No datos 
35  Milán (Italia)  Febrero a mayo de 2020  74  Neumonía severa con necesidad de TC torácico  ICCNeoplasia pulmonarEPID  12 regiones  No datos  No datos  No datos  No datos  Anormalidades: 69,4%Bilateral: 41,9%Irregularidades línea pleural: 52,8%Condensaciones subpleurales: 43,1% (≤ 1 cm) 
36  Barcelona(España)  03/03/2020al 29/04/2020  352  ≥ 18 añosPCR de SARS-CoV-2  EPIDICC  12 regiones  Líneas B: 73%.Irregularidades línea pleural: 53,9%.Consolidaciones: 3,7%  No datos       

ICC: insuficiencia cardiaca congestiva; EPID: enfermedad pulmonar intersticial; PCR: reacción en cadena de la polimerasa; QT y/o RT: antecedente de quimioterapia o de radioterapia; Ref.: referencia bibliográfica; TC: tomografía computarizada.

a

Caso probable con clínica compatible, prueba de laboratorio y radiológica compatibles, en ausencia de otra causa identificada.

b

En el subgrupo de pacientes con SDRA moderado y grave, la persistencia de alteraciones ecográficas pulmonares fue superior (32,4% y 61,5%, respectivamente).

La evaluación del riesgo de sesgos se realizó a través de la herramienta de la JBI Critical Appraisal Tools para estudios observacionales. En el caso de una respuesta negativa en alguno de los apartados del cuestionario se consideraría como afectación de la calidad del estudio. Todos los estudios incluidos en el estudio tuvieron una evaluación positiva. Además, se analiza el riesgo de sesgos dependientes del observador para la recogida de datos de la ecografía torácica. Para cada estudio se recogen los siguientes datos: equipo (marca), si se especifica el protocolo de realización de la técnica (segmentación de regiones torácicas), la técnica empleada, si hay experiencia acreditada del observador, si ha habido más de un observador y si se ha llevado a cabo una sistematización en la recogida de los datos ecográficos. Los resultados se muestran en la tabla 2.

Tabla 2.

Calidad de la técnica ecográfica y de la observación del operador

Estudio(Ref.)  Equipo(marca)  Protocolo con segmentación  Técnica  Experiencia acreditada  N.° observadores  Datos sistematizados 
26  Philips IE 33 Ultrasound System™  12 regiones  Sí  Sí  Sí 
28  No especifica  12 regiones  Sí  No especifica  Sí 
29  SONOSCAPE X3 Exp™Esaote MyLab Omega™  13 regiones  Sí  Sí  Sí 
30  No especifica  12 regiones  Sí  No especifica  Sí 
31  Aplio XG™  12 regiones  Sí  Sí  Sí 
32  My Lab™  12 regiones  Sí  Sí  Sí 
34  TE5™ Mindray  12 regiones  Sí  Sí  Sí 
35  Epic 7™CX50™  12 regiones  Sí  Sí  Sí 
36  Sonosite M-Turbo™  12 regiones  Sí  Sí  Sí 

Ref.: referencia bibliográfica.

Discusión

Las alteraciones de la ecografía pulmonar entre los dos y los seis meses de haber padecido COVID-19 son frecuentes y de intensidad proporcional a la gravedad de la enfermedad inicial.

Las alteraciones ecográficas encontradas con mayor frecuencia en los estudios son: irregularidades de la línea pleural, líneas B y consolidaciones subpleurales. La frecuencia de irregularidades de la línea pleural ha sido de entre 52% y 94% a 60 días28,32, y de 22,5% a cuatro meses28. La frecuencia de líneas B ha sido de entre 40% y 70% a 60 días28,31, entre 30% y 60% a 90 días26,29, y entre 20% y 30% a 120 días28,30. Ambas, irregularidades de la línea pleural y líneas B, han sido los hallazgos más frecuentes y pueden traducir la presencia de ocupación del intersticio pulmonar en la periferia del pulmón, siendo compatibles en este contexto y en ausencia de otras causas con un síndrome pulmonar. La frecuencia de consolidaciones subpleurales ha sido de entre el 15% y 45% a 60 días28,31, el 32% a 120 días28 y en el 10% a 150 días31.

En el análisis por segmentos torácicos se ha descrito una predominancia de las alteraciones ecográficas en las regiones basales y posteriores del tórax28,29,35,36.

A mayor gravedad de la enfermedad inicial, la prevalencia de anomalías en la ecografía pulmonar en el seguimiento ha sido mayor. Como se ha comentado, en el estudio de Alharthy et al.28 los hallazgos ecográficos en los no supervivientes frente a los supervivientes, durante la infección aguda, son claramente superiores (líneas B en 93,2% vs. 61%, irregularidades de la línea pleural en 90% vs. 70%, y consolidaciones en 77% vs. 51%). El estudio de Hernández-Píriz et al.29 realiza un análisis de subgrupos según la gravedad del SDRA, con mayor frecuencia de alteraciones ecográficas en el seguimiento para los más graves. En el estudio de Fortini et al.30 se incluyeron solo a pacientes con enfermedad no grave, siendo los hallazgos de la ecografía pulmonar leves en el seguimiento. En un estudio a 180 días35 la frecuencia de alteraciones ecográficas fue mayor que en otros estudios con un corte de tiempo más corto, pudiendo explicarse por una mayor gravedad de la enfermedad inicial de los pacientes. Un estudio que no incluyó a ningún paciente grave en la infección aguda tuvo un 1% de condensaciones a 90 días29. Son necesarios estudios que evalúen, según la severidad de la infección, los hallazgos ecográficos pulmonares y los posibles factores influyentes, como la severidad de la infección inicial, la implicación de mediadores inflamatorios, necesidad de soporte ventilatorio, etc.

La frecuencia de las alteraciones ecográficas va disminuyendo en función del tiempo. En el estudio de Hernández-Píriz et al.29, la frecuencia de alteraciones fue de 93,8% en la base del pulmón al ingreso hospitalario y 30,9% en la misma región a los 90 días. Para las irregularidades de la línea pleural, hubo una disminución del 52% al 22% en el periodo de los 60 a los 120 días28. Para las líneas B, se ha descrito una disminución del 40% al 20% a los dos meses28. Para las consolidaciones subpleurales se ha observado una disminución más lenta a lo largo del tiempo, describiendo algunos estudios una reducción del 44% al 32% entre el segundo y el cuarto mes28, y del 69% al 57% entre el segundo y quinto mes31. Las consolidaciones subpleurales se dan en los casos de mayor afectación en la infección, y por tanto la lenta resolución podría estar relacionada con esta mayor severidad.

Existen estudios que han analizado la correlación entre los hallazgos de la ecografía pulmonar con los de la TC, con elevada concordancia38,39. En el estudio de Haurylenka et al.38, se analizaron 39 pacientes a los que se les realizaron una TC e inmediatamente después una ecografía de tórax de 12 regiones, con una curva ROC para el diagnóstico de neumonía por ecografía de 0,97. En un estudio de 39 pacientes al ingreso en UCI, se observó una fuerte correlación entre los hallazgos de la ecografía torácica y la TC, con una curva ROC de 0,95339. Esta concordancia sigue siendo elevada cuando se han analizado los signos pulmonares tras el alta hospitalaria28,36. En un estudio de 352 pacientes entre dos y cinco meses tras la neumonía, se encontró una sensibilidad del 94,2% y un valor predictivo negativo del 94,7% para la ecografía36. Estos resultados apoyan que el seguimiento por ecografía pulmonar de los pacientes es seguro y ahorra irradiaciones, además de contar con las ventajas técnicas y económicas de la prueba.

Limitaciones

La ecografía es una modalidad de obtención de imágenes dependiente del operador y puede verse además influida por las características físicas y de colaboración del paciente. Para la realización de la técnica ecográfica existen diferentes protocolos que segmentan el tórax en seis21,22, ocho40, 1222 o 14 regiones23,41. En los estudios analizados se ha utilizado preferentemente el protocolo de 12 regiones. Si bien los estudios analizados han recogido los datos de la ecografía de una forma sistematizada, no existe uniformidad. La recogida sistematizada de los datos de acuerdo con los modelos de segmentación del tórax beneficia la comparación entre los estudios.

En condiciones normales, las propias características anatómicas limitan la exploración pulmonar por ecografía, debido a las estructuras óseas y al mediastino. Las líneas B pueden estar presentes en individuos sanos, debido al componente gravitacional que aumenta la presión hidrostática en las bases. Estas consideraciones han de ser tenidas en cuenta para la interpretación y difusión de los hallazgos observados.

Hasta el momento no se ha analizado en profundidad la correlación de los hallazgos de la ecografía pulmonar con la calidad de vida y persistencia de síntomas. Son necesarios más estudios para evaluar las anomalías ecográficas pulmonares en el seguimiento tras el alta hospitalaria, en pacientes que han tenido diferentes grados de afectación pulmonar y establecer la correlación clínica, funcional y de TC de tórax.

Conclusiones

La frecuencia de las manifestaciones ecográficas pulmonares disminuye con el tiempo con una rapidez relacionada con la gravedad de la infección inicial. Parece haber una buena concordancia entre los hallazgos ecográficos y la TC de tórax, pero se necesitan más estudios para poder dar solidez a esta observación y que además correlacionen los hallazgos ecográficos pulmonares con la gravedad de la infección inicial, la calidad de vida, los parámetros de laboratorio y pruebas de función respiratoria.

Financiación

Los autores declaran no haber recibido compensación económica en relación con este artículo y no haber recibido ninguna financiación.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.

Agradecimientos

A los doctores Francisco Martos Pérez y Cristina Asencio Méndez, por revisar el manuscrito, y un agradecimiento especial al Dr. Javier García Alegría por su colaboración.

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